בעקבות אירועי ה- Spider-Man Remastered של מארוול, המתבגר מיילס מוראלס מסתגל לביתו החדש בעודו הולך בדרכו של המנטור שלו, פיטר פארקר, בתור ספיידרמן החדש. אבל כאשר מאבק כוחות עז מאיים להרוס את ביתו החדש, הגיבור השאפתן עם כוח גדול, גם נושא באחריות גדולה. כדי להציל את כל ניו יורק, מיילס חייב לקחת את המעטפת של ספיידרמן ולהחזיק בה.